Introducción
El achaparramiento del maíz (conocido en inglés como corn stunt disease, CSD), es una enfermedad de creciente importancia económica en el continente americano. Es transmitida por Dalbulus maidis (Hemiptera: Cicadellidae), un insecto popularmente conocido como “chicharrita del maíz”, “cigarrita” o “cigarrinha”. El adulto de la chicharrita se caracteriza por su coloración predominantemente amarillo pálido, con dos puntos negros sobre el vértice de la cabeza y mide de 3,7 a 4,3 mm de largo (Figura 1).
| Si bien el área histórica de distribución del vector comprende entre los paralelos 30° de ambos hemisferios (desde el norte de México hasta la zona norte de Argentina), ocasionalmente puede expandir su presencia al sur de EE. UU. y a la Región Pampeana Norte (Virla, 2024). El Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT) menciona que es probable una expansión del área habitual y ocasional de D. maidis, provocada por el cambio en las condiciones climáticas (Santana et al., 2019). |
| Esta situación es preocupante ya que las pérdidas de rendimiento asociadas a esta enfermedad pueden ser severas, entre 30 y 70%. |
No obstante, cuando se combinan altas poblaciones del vector con híbridos muy susceptibles, las pérdidas pueden ser directamente, totales. Este escenario fue el que se observó en muchos lotes de la campaña maicera 2023-24 en la Argentina, y que significó un recorte de 11,4 millones de toneladas en la producción nacional, valuadas en US $2.045 millones (Marin et al., 2024).
| El patosistema del achaparramiento está integrado por el maíz como hospedante, los agentes fitopatógenos y el D. maidis, el insecto vector. Los agentes patógenos más comunes son dos virus, Maize rayado fino virus (MRFV) y Maize striate mosaic virus (MSMV), y dos bacterias Mollicutes, Spiroplasma kunkelii (corn stunt spiroplasma, CSS) y Maize bushy stunt phytoplasma (MBSP). |
El vector D. maidis adquiere estos patógenos al succionar la savia desde el floema de plantas afectadas y, luego de un período de incubación, es capaz de transmitirlos a plantas sanas. En este proceso pueden combinarse más de un patógeno, por lo que es frecuente encontrarse infecciones mixtas afectando a la misma planta (Mesa Técnica Nacional del INTA, 2024).
Figura 1. Adulto de Dalbulus maidis (a) sobre escala milimetrada, (b) en hoja de maíz y (c) en cogollo de maíz. Fotos: M. Casuso (a) y F. Ferraguti (b y c).
Los principales síntomas de los virus incluyen el acortamiento de los entrenudos y mazorcas con fallas de cuaje de granos de diferente magnitud. Las hojas de plantas afectadas por MRFV presentan finas rayas a lo largo de las nervaduras, visibles a trasluz, un síntoma exclusivo de este patógeno que ayuda a diferenciarlo de acortamiento por estrés hídrico (Figura 2).
Figura 2. Síntomas foliares y en mazorca característicos de MRFV transmitido por D. maidis. (a) Rayas finas a lo largo de las nervaduras; (b) fallas en polinización y cuaje de granos. Fotos: F. Ferraguti.
| Los Mollicutes proliferan en el floema, causando restricciones en el flujo normal de los asimilados, y disparan la síntesis de antocianinas, un pigmento que actúa como protección contra el estrés ambiental y la acumulación de azúcares. Este síntoma de enrojecimiento, normalmente es acompañado por amarillamiento que se inicia desde los márgenes y avanza hacia la nervadura central, siendo característico de la infección de CSS. |
Si la infección es temprana y el genotipo es susceptible, se puede observar, además del acortamiento de entrenudos, la estimulación de macollaje e hiperprolificidad, mazorcas múltiples y filodios con crecimiento anormal (Dudek et al., 2024) (Figura 3).
Figura 3. Síntomas de CSD en planta, (a) achaparramiento severo, enrojecimiento y color púrpura en hojas; (b) hiperprolificidad y crecimiento desmedido de filodios. Fotos: F. Ferraguti.
La restricción del flujo de asimilados hacia las mazorcas en formación y/o durante el llenado determina que las mazorcas afectadas por Mollicutes tengan menor tamaño, menor número de granos por mazorca, menor peso de los mismos y en algunos casos, la interrupción abrupta del llenado de granos y muerte prematura de la planta.
Esta situación tiene como consecuencia varias aristas:
1. En primer lugar, la merma de rendimiento por menor número y peso de granos, que dependerá de la incidencia y severidad de CSD.
2. En segundo lugar, se afectaría la calidad nutricional por cambios en la proporción de almidón, proteína y aceite del grano, ya que cada fracción tiene una dinámica de deposición diferente y distintos requerimientos energéticos y de nutrientes para su síntesis (Uhart & Andrade, 1995; Borrás et al., 2002).
3. En tercer lugar, las mazorcas afectadas que tienen una culminación abrupta de su llenado quedan expuestas al clima con semanas de anticipación al resto de las plantas y esto puede ir en detrimento de la calidad e inocuidad del grano debido al brotado y proliferación de hongos micotoxigénicos (Espósito & Ferraguti, 2020) (Figura 4).
Figura 4. (a) Plantas con muerte prematura; (b) mazorcas de plantas con muerte prematura que exhiben granos brotados y colonizados por hongos; (c) comparación entre una mazorca de una planta sin síntomas vs. una mazorca de planta con muerte prematura. Fotos: F. Ferraguti.
| La podredumbre de mazorcas causadas por hongos micotoxigénicos son prevalentes en todas las zonas maiceras de Latinoamérica, cambiando los géneros, especies y cepas en función del inóculo presente y las condiciones climáticas. Las especies más relevantes son Fusarium verticilloides, Giberella sp., Aspergillus sp., Penicillum sp., Stenocarpella maydis y Alternaria sp., entre otros. |
→ Se han descrito casi 400 micotoxinas, destacando a las aflatoxinas (AFL), fumonisinas (FUM), deoxinivalenol (DON), zearalenona (ZEA), toxina T-2, otros tricotecenos y ocratoxinas (OCRA) por su amplia distribución en producción pecuaria, e implicancia en la salud pública y animal (United State Department of Agriculture, 2016).
La contaminación por micotoxinas en el alimento puede provocar una variedad de problemas de salud en los animales que las consumen, incluyendo reducción en el crecimiento, pérdida de eficiencia alimenticia, trastornos hepáticos, inmunosupresión y, en casos graves, incluso la muerte (Gimeno, 2009). Por lo tanto, es fundamental realizar pruebas exhaustivas para detectar la presencia de estas toxinas para tomar medidas de manejo y mitigación adecuadas para garantizar la inocuidad del alimento.
Actualmente, se dispone de escasa información acerca de los efectos del achaparramiento del maíz sobre la composición nutricional del grano y la posible contaminación con micotoxinas. El objetivo de este trabajo fue evaluar la calidad nutricional y la inocuidad de maíces contrastantes en características agronómicas y sanitarias respecto a los patógenos transmitidos por D. maidis.
Materiales & Métodos
Con el objetivo de complementar las evaluaciones foliares, caracterizar la tolerancia de híbridos y estimar las pérdidas de rendimiento de un cultivo afectado por CSD, de Rossi et al., (2024) propusieron una escala de severidad de mazorcas basada en la merma de rendimiento (Cuadro 1, Figura 5).
A su vez, esta escala también ha sido utilizada como referencia para evaluar la capacidad germinativa y la viabilidad de establecer maíces voluntarios (guachos) de las semillas pertenecientes a mazorcas con diferente grado de afectación (Ferraguti et al., 2025).
Cuadro 1. Escala propuesta para la estimación de pérdidas de rendimiento por mazorca
Figura 5. Escala de evaluación de daño en mazorca, adaptada de de Rossi et al. (2024). Se presentan mazorcas modelo según grado de la escala y la comparación de tamaño de granos correspondientes a cada categoría. Fotos: F. Ferraguti (a); A. Límido (b).
Se analizaron muestras de 4 híbridos contrastantes en ciclo y textura de granos pertenecientes al ensayo comparativo de rendimiento de la Red Nacional de Maíz del INTA. Las mismas provinieron del sitio Oliveros (Santa Fe, Argentina) siembra tardía de la campaña 2023-24 (Cuadro 2).
| La fecha de siembra fue el 21 de enero de 2024, donde se registró alta presión de D. maidis desde la emergencia, encontrando 6 individuos por cogollo en el conteo de V6. El ciclo del cultivo transcurrió con frecuentes golpes de calor y un estrés hídrico moderado hasta la floración femenina (R1). Durante el período de llenados de granos, las precipitaciones recargaron el perfil del suelo y las temperaturas máximas descendieron. El rendimiento promedio del ensayo fue bajo (2867 kg/ha). |
| Sobre estas muestras se determinó Energía Metabolizable Verdadera (EMV) y su coeficiente de utilización (EMV/EB) por la técnica de Sibbald (1976) empleando gallos. A su vez, se estimó por NIRS (Near-Infrared Spectroscopy) el contenido de Proteína Cruda (PC), Extracto Etéreo (EE), Fibra Cruda (FC) y Cenizas (Cen), además de Almidón y los Aminoácidos (totales y digestibles) más importantes en nutrición aviar. |
Cuadro 2. Materiales analizados y características de los mismos
Por otra parte, una 15va muestra del Híbrido 3 que presentó granos brotados en planta, se envió, junto a muestras del Híbrido 2 (con los 4 grados de afectación) a EE. UU. para analizar el contenido de micotoxinas a través de espectroscopia de masa para la identificación y cuantificación de 54 micoproductos.
→ Los datos fueron sometidos a ANOVA empleando el software InfoSTAT (Di Rienzo et al., 2020).
Resultados & Discusión
Peso de granos
Se encontró interacción significativa (p<0,05) Híbrido x Grado para el peso de granos, debido a que no todos los híbridos redujeron en la misma magnitud el peso de los granos entre Grados de la escala (Figura 6).
El valor de G1 es similar a una restricción de asimilados desde grano pastoso, mientras que G2 y G3 a una restricción tan temprana como grano lechoso (Saini & Westgate, 1999). Teniendo en cuenta que las condiciones climáticas fueron adecuadas durante postfloración, la restricción al llenado de granos estaría ligada a CSS y MBSP, Mollicutes que proliferan en los vasos del floema, obstruyendo progresivamente el transporte de savia entre órganos, impidiendo la llegada de asimilados a los granos (Ruschel Haas et al., 2023).
Figura 6. Peso relativo de grano de maíz según el grado de afectación por achaparramiento. *Las barras de error indican el error estándar.
Calidad Nutricional
En cuanto a la calidad nutricional, se encontró que el EE disminuyó significativamente desde el primer grado de severidad (G1) (p ≤0,05, Cuadro 3), y con una tendencia lineal (R2: 0,82, Figura 7). Esto se asocia a la patogenia de este fitopatocomplejo donde las bacterias, especialmente CSS y MBSP proliferan en los vasos del floema, obstruyendo progresivamente el transporte de azúcares entre órganos e impidiendo la llegada de nutrientes a los granos (Ruschel Haas et al., 2023; Mesa Técnica Nacional del INTA, 2024).
Cuadro 3. Resultados de análisis proximal, almidón, energía y aminoácidos de maíz con diferente grado de afectación por achaparramiento. Datos estandarizados al 88% de materia seca. Datos estandarizados al 88% de materia seca. Medias con distinta letra en la misma fila difieren significativamente (a,b: p≤0,05; A,B: p≤0,10).
Grado de afectación
Figura 7. Variación de la concentración de la proteína cruda (PC), el extracto etéreo (EE) y fibra detergente ácido (FDA) en función del grado de afectación de los granos por achaparramiento del maíz. Letras diferentes sobre una misma línea, difieren significativamente (a,b: p≤0,05; A,B: p≤0,10).
Por otra parte, tendió a incrementarse la concentración de PC en los granos afectados por CSD (p≤0,10, Cuadro 3). La concentración de PC en granos es el componente más sensible a cambios en la disponibilidad de asimilados, ya que afecta paralelamente la absorción de nitrógeno (Pan et al., 1995).
| El hecho que aumente la proteína podría estar ligado a la disminución del número de granos fijados por mazorca, llevando a una nueva relación fuente/destino donde se favoreció, levemente, la acumulación de esta fracción. |
Esta situación podría entenderse como beneficiosa desde el punto de vista nutricional, dado que la proteína es uno de los nutrientes más caros en la formulación de las dietas para aves y otras especies (Maia et al., 2021); sin embargo, si se presta atención a los aminoácidos más importantes en avicultura (key amino acids), se puede observar que este incremento de la proteína no afectó su concentración (p>0,10) e incluso bajaron en forma lineal, si son expresados como porcentaje de la PC (Figura 8).
Esta situación se observó en otras materias primas expuestas a situaciones de estrés abiótico durante su producción (Iglesias et al., 2025). Entre los key amino acids, el único que tendió a incrementarse en forma lineal con el grado de afectación, fue la isoleucina total (p≤0,10), pero no ocurrió lo mismo con la isoleucina digestible (p>0,10, Cuadro 3).
Grado de afectación
Figura 8. Variación de la concentración de los principales aminoácidos, expresados como porcentaje de la proteína cruda (PC), en función del grado de afectación por achaparramiento. Letras diferentes sobre una misma línea, difieren significativamente (p≤0,05)
| No se observaron diferencias significativas en la concentración de almidón (p=0,11, Cuadro 3), aún con los drásticos cambios registrados en el peso de granos y las diferencias morfológicas que permitieron clasificar a simple vista los grados de daño (Figura 5). |
→ Si bien, esto no se condice con lo observado por Ruschel Haas et al. (2023), en el trabajo realizado por Martínez et al. (2017) para regiones maiceras contrastantes de la Argentina, se observó gran estabilidad de este constituyente, principalmente atribuido a la capacidad de amortiguar variaciones en la calidad ambiental a través de la removilización de carbohidratos solubles acumulados previamente en el ciclo.
A su vez, la FDA, representada básicamente por celulosa y lignina (Van Soest, 1963), se incrementó significativamente (p≤0,05, Cuadro 3), y en forma lineal (R2: 0,93, Figura 7). Este resultado sería consecuencia de la disminución del EE, tal como ocurrió con la PC. Si bien, la celulosa y la lignina son indigestibles para las aves, pueden colaborar en la estimulación de la molleja (Jiménez-Moreno et al., 2013).
El valor de EMV de muestras de G0, G1 y G2 estuvieron por encima de los datos históricos para un maíz amarillo/anaranjado (Azcona et al., 2007) y no presentaron diferencias entre sí (p>0,05, Cuadro 3, Figura 9), sin embargo, las muestras de G3 con una caída de 180 kcal/kg respecto del promedio de los otros tres grados, difirieron significativamente (p≤0,05), básicamente por una disminución en la utilización de la EB (EMV/EB) (p≤0,05, Cuadro 3, Figura 9), lo que sería consecuencia de la disminución del EE y aumento de la FDA (Cuadro 3).
Figura 9. Variación de la energía metabolizable verdadera del maíz en función del grado de afectación por achaparramiento. Letras diferentes sobre una misma línea, difieren significativamente (p≤0,05)
El análisis de micotoxinas del Híbrido 2 desde G0 a G3 no presenta análisis estadístico debido a que se realizó sobre una muestra por grado (Cuadro 4). A modo informativo, ningún Grado del Híbrido 2 presentó niveles problemáticos de micotoxinas. Las muestras evaluadas presentaron niveles bajos de micotoxinas, por lo que la Cantidad Equivalente de Riesgo (del inglés Risk Equivalent Quantity, REQ) fue baja, no obstante, no se descartaría el uso de algún secuestrante de micotoxinas en función de las micotoxinas halladas (Bueno, 2014).
Cuadro 4. Contenido de micotoxinas en muestras de cada uno de los grupos analizados (ppm). *Tricotecenos tipo A = T-2 + HT-2 + diacetoxiscirpenol (DAS) + neosolaniol; **Tricotecenos tipo B = deoxinivalenol (DON) + 15-acetil DON + 3-acetil DON + fusarenona X + nivalenol + DON-3-glucósido; ***Micotoxinas emergentes = beauvericin + moniliformin + eniatina A/A1 + eniatina B/B1 + fomopsina A + alternariol; #REQ: cantidad equivalente de riesgo. Esto representa la suma de riesgo de micotoxinas basado en la concentración y su respectivo factor de riesgo. Riesgo bajo: REQ<35, moderado: 35<REQ<75, alto: REQ>75.
| En concordancia con lo dicho en artículos anteriores (Iglesias et al., 2025), no sería recomendable alimentar categorías de animales sensibles, como pollitos BB, reproductoras o pavos. O bien, se podría diluir las micotoxinas en el alimento limitando el uso de este tipo de materia prima. |
La muestra de maíz brotado del Híbrido 3 presentó niveles preocupantes de micotoxinas, catalogado como de riesgo alto por el REQ. Las mazorcas que brotan a campo mientras se espera la recolección del lote, tienen más tiempo de exposición a las variaciones ambientales de humedad y temperatura y son más propensas a la proliferación de hongos micotoxigénicos (Ferraguti et al., 2022) (Figura 5), sobre todo si son expuestos a estrés térmico por frío (Vujanovic et al., 2012). Los valores de contaminantes registrados para las mazorcas brotadas hacen que su uso como ingrediente en dietas para aves sea peligroso, aún si se recurre a secuestrantes de micotoxinas.
Conclusiones
En los próximos años, se espera un aumento en la frecuencia de lotes afectados por CSD debido a la expansión del área donde el vector de la enfermedad, la chicharrita D. maidis, está presente y por la tendencia a mayor variabilidad climática.
♦ Además de las pérdidas de rendimiento ampliamente documentadas, en este trabajo se demostró que las mazorcas afectadas por CSD disminuyeron su calidad nutricional e inocuidad como ingrediente en las dietas de aves. Los Grados de mazorcas se diferenciaron claramente en peso de grano y, comparadas a las mazorcas sanas, tuvieron contenidos más bajos de EE, EMV y en el aprovechamiento de la EB (EMV/EB).
♦ No obstante, el contenido de almidón se mantuvo constante, y se incrementaron los niveles de FDA y PC, probablemente porque las mazorcas afectadas tuvieron una relación fuente/destino diferente al de las mazorcas sanas. A pesar del aumento de PC, los AA no siguieron la misma tendencia.
El contenido de micotoxinas presente en las mazorcas brotadas fue alarmante, y ante la necesidad de usar este tipo de material por cuestiones de disponibilidad en caso de nuevas epifitias, se recomienda realizar el análisis de micotoxinas para identificar los contaminantes presentes y en función de esta información elegir si se usa o no y el uso de un secuestrante acorde.
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